Høgskolen i Agder, som universitetet er vakse ut frå, blei etablert i 1994 ved ei samanslåing av seks tidlegere høgskular, som følgje av den nasjonale høgskulereforma.
Den eldste høgskulen som gjekk inn i fusjonen, var Kristiansand lærarhøgskole, frå 1839, den mest universitetsnære var Agder distriktshøgskole, etablert 1969.
Samlinga etablerte ein institusjon med 5.700 studentar og 540 tilsette. Universitetet i Agder har hausten 2011 ca. 10.000 studentar, 1.000 tilsette og årleg budsjettramme på ca. 1.000 mill. kr.
Høgskolen i Agder blei i 1994 organisert i åtte avdelingar, og med lærarutdanningane (førskulelærarutdanning, allmennlærarutdanning og praktisk-pedagogisk utdanning) organisert på tvers av avdelingane ved høgskulen.
Universitetet i Agder har no fast verksemd i Kristiansand (Gimlemoen) og Grimstad (Jon Lilletuns veg).
Universitetet har fem fakultet:
Lærarutdanningane er framleis organiserte på tvers av fakulteta. I styremøtet i september 2006 blei det vedteke at denne organiseringa av lærarutdanningane får namnet Avdeling for lærarutdanning .